在随后的5年时间里，沃尔科特在南安普顿青训梯队崭露头角，凭借着远超同龄人的足球天赋，沃尔科特在14岁时便与知名运动品牌耐克签下合约。
15岁那年，天赋异禀的沃尔科特已是南安普顿U18梯队的绝对主力，在2004/05赛季青年足总杯赛场，沃尔科特更是率领南安普顿U18梯队打进决赛，此外，在2004年9月的一场预备队联赛中，15岁175天的沃尔科特代表南安普顿预备队出场，由此成为南安普顿预备队历史上最年轻的出场球员。
2005年夏天，16岁的沃尔科特跟随南安普顿一线队前往苏格兰备战新赛季，在得到时任南安普顿主教练哈里-雷德克纳普赏识的情况下，沃尔科特在2005/06赛季英冠揭幕战便替补登场上演了自己的一线队首秀，当时只有16岁143天的沃尔科特也由此成为南安普顿一线队历史上最年轻的出场球员，这一纪录直至今日都尚未被打破。
在2005/06赛季的前半段，沃尔科特一共代表南安普顿出战了21场英冠联赛，期间打入了4粒进球，作为南安普顿队史最年轻的出场球员，沃尔科特也是南安普顿历史上最年轻的进球者。
【12载工具手生涯，沃尔科特曾是阿森纳球迷的宠儿】
2006年1月20日，沃尔科特以500万英镑转会费外加浮动条款的方式加盟阿森纳，在年满17岁那天，沃尔科特与阿森纳签下了自己球员生涯的首份职业合同，同年5月30日，沃尔科特在英格兰主场3-1完胜匈牙利的国际友谊赛中，替补登场完成了自己的地方队生涯首秀。
在2006/07赛季英超揭幕战，阿森纳主场对阵阿斯顿维拉的比赛中，沃尔科特在下半场被温格替换上场，由此完成了职业生涯在英超赛场的首秀，在阿森纳生涯的首个赛季里，初出茅庐的沃尔科特一共代表工具手出战了32场比赛，期间贡献了1球8助攻。
作为一名速度惊人且技术出众的球员，沃尔科特在场上可以给对手带来巨大的威胁，凭借着在球场上的灵活性和突破能力，沃尔科特更是成为一名让对手感到畏惧的出色边锋，其在场上的奔跑和突破能力更是常常令对方防线感到措手不及。
2008年4月8日，在2007/08赛季欧冠1/4决赛次回合的一场英超内战中，阿森纳做客安菲尔德球场挑战利物浦，虽然工具手最终以一场失利结束了当赛季的欧冠之旅，但19岁的沃尔科特却在比赛中上演了一次载入史册的“世纪助攻”。
在那场比赛第84分钟，替补登场的沃尔科特在后场得球后发动快速反击，在利用个人速度趟过阿隆索和库伊特后，沃尔科特又在前场用突然加速一口气过掉了马斯切拉诺和海皮亚两名防守球员，随后横穿助攻阿德巴约轻松推射破门。
2010年3月31日，在2009/10赛季欧冠1/4决赛首回合的一场焦点对决中，阿森纳坐镇主场迎战巴塞罗那，虽然双方在上半场战成平局，但巴塞罗那在下半场开始之后便迅速连下两城占据场上优势，就在外界以为阿森纳将在主场遭遇败北之时，替补登场的沃尔科特扮演了阿森纳“救世主”的角色。
在接到本特纳的传球之后，沃尔科特冷静施射帮助阿森纳扳回一球，随后沃尔科特又在传球试图找到禁区内的法布雷加斯时制造了普约尔的犯规，从而为阿森纳赢得了随后那记扳平比分的点球，虽然阿森纳在这轮系列赛次回合做客诺坎普时遭遇惨败，但沃尔科特凭借着自己出色的表现打动了梅西，阿根廷天王在赛后更是主动与沃尔科特交换球衣。
作为阿森纳球迷的宠儿，“小老虎”沃尔科特曾为工具手球迷奉献了数不胜数的精彩比赛，但是在进入2017/18赛季之后，沃尔科特逐渐成为球队的边缘球员，最终在2018年初决定换个环境的情况下，沃尔科特离开了自己效力了12年之久的阿森纳，其在工具手的数据也停留在出场397次，贡献了108粒进球和80次助攻。
【落叶归根，沃尔科特以完美的方式结束生涯】
2018年1月，沃尔科特以2250万欧元的转会费离开阿森纳并披上了埃弗顿的球衣，虽然在随后的两年半时间里，沃尔科特代表埃弗顿出场85次，但期间仅仅贡献了11粒进球和9次助攻。
2023年10月，沃尔科特以租借的方式重回老东家南安普顿，在随后的一个赛季发挥稳定的情况下，南安普顿在2023年夏天以免签的方式正式签下了成为自由球员的沃尔科特。
不过在过去的两个赛季里，沃尔科特因为受到伤病影响而打打停停，虽然在南安普顿上赛季深陷降级区的情况下，经验丰富的沃尔科特曾发挥了自己在场上的作用，但随着南安普顿降入英冠，合同到期的沃尔科特离开了圣玛丽球场。
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